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ワモンゴキブリの嗅覚系

福岡大学理学部地球科学科 渡邉英博

1. 序論
ワモンゴキブリ(Periplaneta americana)は、体長が最大で50mmにもなる大型の昆虫であり、その増殖性や実験処理への強さから四半世紀以上の間、動物の感覚受容や行動の神経基盤を探る神経生理学実験のモデル生物として用いられてきた。ワモンゴキブリは夜行性で雑食性であるため、暗黒下でも外界に存在するさまざま刺激を検出し、その刺激源位置を正確に探知し、適切な行動を発現する。外界の感覚情報は主に二本の長い鞭状の触角で受容され、脳内の感覚中枢で階層的に処理・統合されていく。ワモンゴキブリは触角を行動中に自由に動かすことによって、外部感覚受容器(exteroceptors)を介して外界の匂い情報や味情報、機械情報、温度湿度情報を認識することができる。また、触角の動きや位置、角度は、触角基部等に存在する自己受容器(proprioceptor)によって認識することができる。外部感覚情報と自己受容情報を脳内で統合・処理することによって、ワモンゴキブリは刺激の種類と質および刺激源の位置を脳内に正確に表象することができる。このように、ワモンゴキブリの触角はまさに高度に発達した多機能センサーであるといえる。

2. ワモンゴキブリの触角感覚子
昆虫の触角は基部から柄節(scape)、梗節(pedicel)、鞭節(flagellum)に分けられる(図1A、1B)。ワモンゴキブリでは柄節と梗節は主に自己受容や触角運動に特化した部域であるのに対し(Okada and Toh, 2000)、約150節からなる鞭節は主に外界の感覚情報の取得に特化した部域である(図1C-E)。感覚情報は触角の表面や内部に存在する感覚子によって受容される。個々の感覚子は、各種感覚刺激を伝えるための特殊化した形態のクチクラ装置と、これらの感覚情報を受容し脳へ伝達する1個から数個の感覚細胞を持つ。たとえば、匂いや味を受容する化学感覚子には、化学物質がクチクラ壁を通過して感覚細胞の受容部位に達するための小孔がある。その一方で湿度・温度感覚子や機械感覚子のクチクラ装置表面には化学物質が通過する小孔はない。ワモンゴキブリの触角には、オス成虫で約40000本、メス成虫で約22000本の感覚子があり、それらの感覚子はクチクラ装置の外部形態の特徴から、棒状感覚子(注1)(smoothed basiconic sensillum)、毛状感覚子(trichoid sensillum)、錐状感覚子(grooved basiconic sensillum)、茸状感覚子(capitular sensillum)、周縁感覚子(marginal sensillum)、棘状感覚子(chaetic sensillum)、毛板感覚子(hair-plate sensillum)、鐘状感覚子(campaniform sensillum)に分類されている(表1、図F)。加えて、梗節の内部には、振動刺激を受容する鞘状感覚子(scolopidial sensillum)が多数集まって形成される弦音器官やジョンストン器官がある。これらの感覚子は機能や形態学的な差異よりさらに細かく分類されている(注2)。以下ではワモンゴキブリの嗅感覚子を中心にその機能や形態学的特長を述べていく。

(注1) smoothed basiconic sensillum は直訳すれば平滑な錐状感覚子となるが、grooved basiconic sensillum との混同を避けるために「棒状感覚子」と訳す。「棒状感覚子」という呼び方は暫定的なもので一般的なものでない。
(注2) 研究者によって感覚子の分類および名称は多岐にわたる。また、昆虫間での統一名称はいまだ提唱されていない。今回報告する感覚子の名称は、Toh(1978)が提唱した、クチクラ装置の外部形態によるものである。



図1 ワモンゴキブリ触角の構成と感覚子の分布 (A)ワモンゴキブリの感覚系。ワモンゴキブリの頭部には、感覚器官系として複眼、単眼、触角、小顎鬚、下唇鬚などがある。(B)触角基部のSEM像。ワモンゴキブリの触角は柄節(scape)、梗節(pedicel)、鞭節(flagellum)からなる。柄節と梗節の表面には自己受容器である毛板(hair-plate)が観察できる。(C-E)鞭節を構成する節のサイズ変化。(F)鞭節中間部での感覚子の分布と分類。各感覚子の略号、名称は写真右横に示す。



3. ワモンゴキブリの嗅感覚子と嗅感覚細胞  
ワモンゴキブリは、触角鞭節に嗅受容に特化した「棒状感覚子」「毛状感覚子」「錐状感覚子」の三種の感覚子をもつ。これらの嗅感覚子は、電子顕微鏡を用いた内部構造の解析や電気生理学的手法を用いた感覚細胞の機能解析により、さらに細かく分類できる。感覚子の内部構造では、感覚細胞の数やクチクラ装置の側壁の構造、感覚繊毛の微細構造に注目する(Schafer and Sanchez, 1973; Altner et al., 1977; Toh, 1977; Schaller, 1978; Altner and Prillinger, 1980)。また、細胞外記録法による各種感覚子に内在する嗅感覚細胞からの網羅的な匂い応答記録によって、ワモンゴキブリの嗅感覚細胞がその匂い応答スペクトルより8グループに分類できることが明らかになっている(Sass, 1978; 1983; Fujimura et al., 1991)(表2;Sass, 1978, 1983; Fujimura et al., 1991)。Fujimuraら(1991)によると、ワモンゴキブリの嗅感覚細胞の約90%は、匂い分子に対する応答パターンよりこの8グループのいずれかに分類することができる。

3-1. 棒状感覚子:smoothed basiconic sensillum(図2)  
棒状感覚子は、ワモンゴキブリ触角上に最も多く存在する感覚子であり、鞭節の基部から先端まで広く分布する。クチクラ装置の基部に可動部を持たず、平滑な表面に多数の嗅孔を持つ典型的な嗅感覚子である(図2A、2B)。クチクラ装置側壁は単壁(single-walled; sw)であり、側壁内側では嗅孔から数本の嗅孔細管がクチクラ装置の内腔に伸びている。感覚細胞の樹状突起先端から1本の感覚繊毛が伸び、感覚繊毛はクチクラ装置の基部で多数に分岐し、クチクラ装置内腔に広がっている。棒状感覚子はクチクラ装置の長さからsw-A感覚子(8-12 μm)とsw-B感覚子(12-20 μm)に分類される(図2A)。ただし、感覚子の長さは連続的に変化するので、外部形態からこれら2つを正確に区別することは非常に難しい(Norris and Chu, 1974)。これら二つの感覚子では内在する感覚細胞の数が異なり、sw-A感覚子は2個の感覚細胞を持つのに対し、sw-B感覚子は4個の感覚細胞を持つ。sw-A感覚子の本数に雌雄差が見られないのに対し、sw-B感覚子ではオスの方がメスより約18000本多い(Schaller 1978)。また、最終脱皮時に多くのsw-B感覚子がオス触角上に現れることが知られている。これらの知見は、sw-B感覚子は雌が放出する性フェロモンの受容に関与していることを強く示唆するものである。  sw-A感覚子に内在する2個の嗅感覚細胞は匂いスペクトラグループⅠからグループⅥのいずれかに属する。つまり、アルコールやテルペン、エステルといった花や樹木の香気成分に強い応答性を持ち、一方、脂肪酸やアミン、アルデヒドといった腐敗臭や動物臭には応答性を示さない(表2)。また、最近の研究から、sw-A感覚子に内在する2個の嗅感覚細胞の匂いに対する興奮性応答は、生体アミンであるオクトパミンによって大きく修飾されることがわかっている(Zhukovskaya, 2012)。  分布数に性的二型が見られるsw-B感覚子は4個の嗅感覚細胞を持つ(図2C)が、そのうちの2個の嗅感覚細胞は、それぞれワモンゴキブリの性フェロモンを構成する成分であるペリプラノン-Aと-Bにそれぞれ選択的に応答する。しかしながら、sw-B感覚子は性フェロモンの受容に特化しているわけではなく、4個の嗅感覚細胞のうち性フェロモン感受性ではない2個の嗅感覚細胞は餌などに含まれる一般的な匂いを受容することがわかっている(Sass, 1983; Boeckh and Ernst, 1987; Watanabe et al., 2012)。これらは匂いスペクトラグループⅤまたはⅥに属しており、主にテルペノイドやテルペノールに属する匂い分子を受容することが知られている(Yokohari unpublished)。ゴキブリの性フェロモンもテルペン属の化学分子であることから、ゴキブリの性フェロモン受容はテルペン系の匂い受容系から進化して来たものと推測できる。


図2 棒状感覚子 (A)2種類の棒状感覚子。棒状感覚子は長さよりsingle-walled A とsingle-walled Bに分類できる。(B)棒状感覚子の嗅孔。棒状感覚子の表面には多数の嗅孔が存在する。(C)嗅感覚細胞(マゼンタ)とクチクラの自家蛍光(シアン)。single-walled Bは4個の嗅感覚細胞をもつ。このうちの2個が性フェロモン受容に特化した感覚細胞である。


3-2. 毛状感覚子:trichoid sensillum(図3)
毛状感覚子、触角の第10節目付近から現れ先端まで広く分布している。特に、各節の先端側や基部側に環状に配列している(図C-F)。クチクラ装置は、その基部には畝状の縦溝があるが、この縦溝はわずかに遠位でなくなり、中位から先端にかけては嗅孔がまばらに分布する平滑な側壁を持つ(図3A-D)。側壁は単壁であることから、この感覚子をsw-Cと表記する場合もある。棒状感覚子と同様に側壁内側では嗅孔から数本の嗅孔細管がクチクラ装置の内腔に伸びている。その一方で棒状感覚子とは異なり、感覚細胞の感覚繊毛は分岐することなく、クチクラ装置内腔に先端に向かって伸びている。毛状感覚子はクチクラ装置の外部形態から毛状感覚子-1と-2に分けることができる(Watanabe et al., 2012; 図3A-D)。毛状感覚子-1のクチクラ装置は30-40 μmと長く、中位で触角先端方向に向かって湾曲している。一方、毛状感覚子-2のクチクラ装置は毛状感覚子-1と比べ、15-20 μmと短く、触角表面に直立している。毛状感覚子-1の数は-2の数に比べて圧倒的に多い。また、それぞれの感覚子で分布数やパターンの雌雄差は見られない。毛状感覚子-1と-2共に2個の嗅感覚細胞を持つことがわかっている(図3E、3F)。  Fujimuraらの匂い応答解析によると、毛状感覚子-1に内在する嗅感覚細胞は脂肪酸によく応答するグループⅧに属する(Fujimura et al., 1991)。最近、これらの研究とは別に、毛状感覚子-1に内在する2個の感覚細胞の一方は匂い刺激に刺激開始時(On-cell)に興奮し、他方は同じ匂い刺激の終了時(Off-cell)に興奮することが報告されている(Hinterwirth et al., 2004; Burgstaller and Tichy, 2011; 2012)。毛状感覚子-2の嗅覚応答はいまだ解析されていないが、内在する感覚細胞の脳内投射パターンの違いにより、毛状感覚子-1と-2が異なる機能を持つことが示唆されている(Watanabe et al., 2010; Watanabe et al., 2012)。


図3 毛状感覚子 (A、B)毛状感覚子-1。(C、D)毛状感覚子-2。毛状感覚子-1は-2よりも長く、湾曲している。共に、表面に嗅孔を持つ(矢尻)。(E、F)嗅感覚細胞(マゼンタ)。毛状感覚子-1(E)、毛状感覚子-2(F)共に2個の嗅感覚細胞を持つ。


3-3. 錐状感覚子:grooved basiconic sensillum(図4)
錐状感覚子は毛状感覚子と同様に、鞭節の第10節目付近から現れ、先端まで広く分布している。長さは8-20 μmの短めの感覚子であり、クチクラ装置基部に可動部を持たず、表面に多数の縦溝を持つ感覚子である(図4A)。先端にはひとつの大きな孔があるが、外部からは嗅孔は観察できない。透過型電子顕微鏡による横断切片の観察より、二重の側壁(double-walled; dw)を持ち、嗅孔は縦溝の谷部に開口していることがわかっている。嗅孔およびそれに続く導管がクチクラ装置の横断面では車輪のスポークのように見えることからスポーク導管と呼ばれる。毛状感覚子と同様に触角内の感覚細胞から1本の感覚繊毛が分岐することなく、クチクラ装置内腔を先端に向かって伸びている。錐状感覚子は、クチクラ装置の長さによって短いものをdw-A感覚子(8-12 μm)、長いものをdw-B感覚子(15-20 μm)と分類する(図4B)。dw-B感覚子は鞭節の中部節から先端節にのみ分布し、その数もdw-A感覚子に比べ少ない。dw-A感覚子は縦溝の数より、さらにdw-A1感覚子とdw-A2感覚子の二種類に分類できる(図4B-D)。dw-A1感覚子は16-19本の縦溝を持つのに対し、dw-A2感覚子は22-32本の縦溝を持つ(図4C、D)。dw-A1感覚子は触角全体に広く分布するのに対し、dw-A2感覚子は、鞭節の1節おきの節の先端側に3つの感覚子が現れ、互いに約120度離れた位置にある。dw-A1感覚子とdw-B感覚子は3個の感覚細胞を持つのに対し(図E)、dw-A2感覚子は4個の感覚細胞を持つことがわかっている(Sass, 1978; Nishikawa et al., 1992; Nishikawa et al., 1995)。  電気生理学的手法による機能解析は、dw-A1感覚子とdw-A2感覚子の二種類で行われているが、dw-B感覚子では行われていない。dw-A1感覚子は3個の嗅感覚細胞を持ち、いずれもが匂いスペクトラグループⅦに属している。グループⅦに属する嗅感覚細胞は白檀の香気成分であるサンタルロールに強い応答性を示すほか、アルデヒドや脂肪酸の匂いにも応答性を示す(Fujimura et al., 1991)。同様に、dw-A1感覚子は肉やチーズの腐敗臭、アンモニアなどのアミン系の分子に応答するという報告もある(Sass, 1978)。dw-A2感覚子は4個の感覚細胞を持ち、そのうち3個が匂い刺激に応答する嗅感覚細胞であり、残り1個が温度低下に応答する温度感覚細胞である(Fujimura et al., 1991; Nishikawa et al., 1992, 1995)。温度低下に応答する感覚細胞は他に茸状感覚子にも存在するが(Yokohari et al., 1975; Yokohari and Tateda, 1976)、これらの温度感覚細胞では温度変化に対する応答特性が異なるので、異なる温度受容メカニズムを備えていると考えられている(Nishikawa et al., 1992)。dw-A2感覚子に内在する3個の嗅感覚細胞は脂肪酸族の分子に高い興奮性応答を示すグループⅧに属する(Fujimura et al., 1991)。また、dw-A2感覚子は腐敗臭に含まれるアミンに強く応答するという報告もある(Sass 1978)。総じて、錐状感覚子に内在する嗅受容細胞はアルデヒド、アミン、脂肪酸といった腐敗臭や動物臭に強い応答を示す一方、花や果物の香気成分にはあまり応答しない。


図4錐状感覚子 (A)錘状感覚子の外部形態。錐上感覚子の表面には多数の縦溝(矢印)があり、その先端にはひとつの大きな孔をもつ。(B)錐状感覚子の分類。錐状感覚子はクチクラ装置の外部形態より、double-walled A1 とdouble-walled A2、 double-walled Bの3種類に分類ができる。(C、D)錐状感覚子の縦溝。double-walled A2(D)はdouble-walled A1(C)に比べ多数の縦溝を持つ。 (E)嗅感覚細胞(マゼンタ)。


3-4. 触角以外の嗅感覚子
ワモンゴキブリでは、触角以外にも口器付属肢である小顎鬚(maxillary palp)と下唇鬚(labial palp)にも触角上の嗅感覚子と同様の形態学的特徴を持った毛状感覚子と錐状感覚子が多数分布している。これらの感覚子の匂い応答特性は明らかになっていない。また、これらの感覚子に内在する感覚細胞は一次嗅覚中枢である触角葉には投射しない。そのため、触角で受容される匂い情報とはまったく異なる匂い情報処理システムで処理されていると考えれる。




表 1. ワモンゴキブリ触角感覚子
Sensillum type distribution Hair wall Surface Length(μm) Number of RNs Modality Function Projection Olfactory spectra
perforated basiconic sensilla:棒状感覚子
single-walled A whole flagellum single wall smooth 8-12 2 olfaction alcohols
terpenes
antennal lobe
T1-T3 glomeruli
GroupⅠ-Ⅳ
single-walled B whole flagellum
male &rt; female
single wall smooth 12-20 1 Periplanone A D07 (A glomerulus) special
1 Periplanone B D06 (B glomerulus)
2 terpenoides
terpenols
antennal lobe
T1-T4 glomeruli
Group ,
trichoid sensilla:毛状感覚子 olfaction
trichoid-1
(
single-walled C)
&rt;10th flagellomeres single wall distal smooth 30-40 1 ON cell antennal lobe
T5 glomeruli
special
Group
basal grooved 1 OFF cell
trichoid-2 &rt;10th flagellomeres N.S. distal smooth 15-25 2 N.S. antennal lobe
T5-T8 glomeurli
N.S.
basal grooved
grooved basiconic sensilla
錐状感覚子
double-walled A1 &rt;10th flagellomeres double wall 16-19 grooves 8-12 3 olfaction aldehydes antennal lobe
T6-T9 glomeruli
Group
carboxylic acids
double-walled A2 every two flagellomeres double wall 22-32 grooves 8-12 1 thermoreception cold air J11 glomerulus (T10)
3 olfaction amines I07, I09, I11 glomeruli
(T9 glomeruli)
Group
carboxylic acids
double-walled B distal flagellum double wall grooved 15-20 3 olfaction N.S. N.S N.S.
capitular sensilla
茸状感覚子
every two flagellomeres double wall smooth surface
cap grooved
8 1 thermoreception cold air J11 glomerulus (T10)
2 hygroreception moist air J06, J07 glomeruli (T10)
dry air J10 glomerulus (T10)
1 (mechanoreception) N.S. N.S
chaetic sensilla:棘状感覚子
large whole antenna single wall grooved
porous-tip
100-200 1-4 gustation gustatory postero-lateral dorsal lobe
subesophageal ganglion
1 mechanoreception mechanosensory
small whole antenna single wall grooved
porous-tip
50-100 1-4 gustation gustatory postero-lateral dorsal lobe
subesophageal ganglion
1 mechanoreception mechanosensory
marginal sensilla
周縁感覚子
whole flagellum single wall pea-like 0 1 proprioception mechanosensory N.S
campaniform sensilla
鐘状感覚子
distal flagellum
pedicel
single wall pea-like 0 1 propriosception mechnoasensory N.S
hair-plate sensilla
毛板感覚子
pedicel
scape
single wall smooth
non porous-tip
15-60 1 proprioception mechanosensory postero-medial dorsal lobe
subesophageal ganglion
scolopidial sensilla
鞘状感覚子
Johnston's organ inner cavity of
the pedicel
2 mechanoreception mechanosensory antero-medial dorsal lobe
subesophageal ganglion
chordotonal organ 2



表2:ワモンゴキブリ触角嗅覚感覚子の匂い応答スペクトラ
Cell
Groups
Stimulus Intensity (Log V.P. mmHg) Sensilla
Type
-5 -4 -3 -2
1 n-pentanol n-butanol sw-A
n-hexanol
benzyl alchol
2 n-hexanol n-pentanol sw-A
n-heptanol
3 n-nonanol n-heptanol geraniol ethyl n-caproate sw-A
n-octanol n-hexanol n-decanol butyl acetate
p-anis aldehyde n-caproic acid
4 citronellol β-phenethyl alcohol sw-A
α-phenethyl alcohol phenyl acetate
menthone citral
fenchone β-ionone
terpineol n-hexanol
geraniol n-heptanol
5 cineol sw-B
l-limonone
terpineol
l-carvone
6 terpineol menthone sw-B
geraniol
7 santalol cinnamic aldehyde citral dw-A1
enanthic acid
8 enanthic acid n-caproic acid n-valeric acid dw-A2
trichoid 1
注)Fujimura et al (1991)を改変。1つのグループに属する受容細胞の応答スペクトラは完全に一致するわけではなく、感覚細胞ごとにばらつきがある。





参考文献

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